Монастырская каменная церковь Благовещения была выстроена в 1179 году архиепископом Ильей неподалеку от Успенской церкви Аркажского монастыря, сооруженной в 1188 году. Развалины храма Успения и двух других храмов Аркажского монастыря были недавно обнаружены раскопками. Церковь Благовещения не входила в состав Аркажского монастыря. Распространенное современное название ее «Аркажская» связано с близ расположенной небольшой деревней.
Церковь Благовещения представляет наиболее древний образец малых четырехстолпных новгородских храмов второй половины ХII века. От первоначальной постройки сохранилась только нижняя половина. Верхние части стен, своды и купол рухнули еще в древности и были вновь выстроены в ХVII веке. Именно в эту пору появилось восьмискатное покрытие здания и новый купол. В древности фасады, расчлененные лопатками на три части, завершались полуциркульными закомарами; кровля была посводной. Три апсиды храма сохранились также не на всю их первоначальную высоту. Богато украшенные наличники окон появились в ХVII веке после растески древних оконных проемов.
В 1941 - 1943 годах храм был превращен фашистскими захватчиками в конюшню и склад сена. Часть расчищенных фресок была уничтожена, а оставшиеся покрыты плотным слоем копоти и грязи. В 1945 году фрески вновь пришлось расчищать.