Картинная галерея, которую Айвазовский завещал родному городу, прошла невредимой сквозь бури и потрясения XX века. Самое серьезное собрание работ художника хранится именно в ней.
Картины Айвазовского представлены как в отечественных (Москва, Санкт-Петербург, Иркутск, Курск, Нижний Новгород, Саратов, Ярославль и др.), так и зарубежных (Армения, Грузия, Беларусь, Украина, Казахстан, Латвия, Германия, Италия, Франция, США) коллекциях живописи. При этом нет ничего удивительного в том, что наиболее обширным собранием его произведений обладает Феодосийская картинная галерея его имени, ставшая живым памятником художнику
В 1890 году художник реконструировал галерею, переделав, в частности, кровлю в виде большого стеклянного фонаря, что улучшило освещение картин.
В течение первых 20 лет существования коллекция галереи и ее экспозиция не были постоянными. Айвазовский часто устраивал выставки своих работ в России и за рубежом. Картины продавались и, как правило, не возвращались в Феодосию. Но художник работал довольно быстро, и в течение нескольких месяцев зал заполнялся новыми произведениями. Таким образом, зрителей в галерее всегда ожидали новые впечатления.
Больше всего посетителей было в доме живописца летом и осенью, когда в Феодосию заходили пассажирские пароходы. Особенно привлекала публику близость самого художника. По воспоминаниям современников, Айвазовский часто, когда в зале собиралось много гостей, спускался к ним из мастерской и беседовал с ними, иногда он работал на публике. Цитируем одного из свидетелей: "В наш приезд в галерее работал Иван Константинович над большим полотном. В широком живописном халате, с палитрой и кистью в руках, с молодыми блестящими глазами, устремленными на оживающее полотно, художник был положительно эффектен. Он не стеснялся присутствием гостей, усиленно приглашал нас в свою мастерскую. Не отрываясь от мольберта, он шутил и работал, работал неустанно".
После смерти Айвазовского картинная галерея, согласно его завещанию, перешла во владение города.
В начале XX века жизнь в ней замерла, назначаемые городской думой заведующие не могли заменить ушедшего мастера. В 1914 году, в связи с угрозой бомбардировок с моря, коллекцию вывезли в Симферополь. Вернулась она на свое место лишь в начале 1920-х годов, когда галерея была национализирована.
В 1923 году ее директором стал Н.С.Барсамов (1892-1978). Следующие полвека истории галереи связаны с именем этого выдающегося человека, автора самого полного исследования жизни и творчества Айвазовского, одаренного педагога и талантливого художника. Постепенно изменялась концепция самой галереи: монографическая коллекция с течением лет преобразовалась в собрание пейзажной, в основном маринистической живописи.
В годы Великой Отечественной войны коллекцию эвакуировали в Ереван. Но уже к маю 1946 года в здании были завершены ремонтно- восстановительные работы, и после пятилетнего перерыва в залах галереи вновь появились любители живописи.
В 2001 году Указом Президента Украины галерея получила статус Национальной.
В настоящее время ее собрание - это уникальный комплекс произведений живописи и графики, архивных документов и фотодокументов, мемориальных вещей и предметов декоративно- прикладного искусства - всего более 11 тысяч экспонатов. В музее хранится 417 работ Айвазовского. Экспозиция располагается в двух зданиях (памятниках архитектуры XIX века) - в доме И.Айвазовского и особняке его сестры. Здесь представлены его собственные произведения, а также работы его современников, учеников и последователей: Л.Лагорио, А.Фесслера, Э.Магдесяна, М.Латри, А.Ганзена, К.Богаевского, М.Волошина, Н.Барсамова и др.