С незапамятных времен мореплаватели посещали церковь Святого Николая. Церковь посвящена покровителю мореплавателей. Она была построена на берегу, где рыбаки выгружали свой улов и где стояли дома их шкиперов. В 1617 году король Дании Христиан IV повелел построить дома для капитанов его кораблей между церковью Св. Николая и Хольмен. Со временем возникла потребность в постройке новой церкви для этого района.
5 сентября 1619 года епископ Ганс Рисен освятил бывшую якорную кузницу как церковь, но работы были закончены лишь в 1620 году. Военно-морская кузница была построена в 1563 году Питером де Данкером и именно она является ядром нынешней церкви Хольменс. Церковь напоминает сельскую с колокольней с одной стороны. Вскоре церковь стала слишком мала, и потребовалось расширение, прошедшее в 1641 году. Архитектор Леонард Блациус добавил два новых крыла менее протяженных, чем предыдущее два. Шпиль церкви долго не могли закончить. Попытки были в 1698 и 1793, но только к 1930 году медный шпиль был завершен полностью. Его длина составляет 60 см, это в два раза меньше чем планировалось изначально. Два больших пожара произошедших в Копенгагене в 1728 и 1795 годах не коснулись церкви Хольмен. Также бомбардировки в 1659 и 1807 годах принесли лишь минимальный ущерб. В 1635 году в церковь были перенесены останки короля Христиана IV.
Скульптуры и гравюры находящиеся сегодня в церкви относятся к 20-му столетию. В церкви в 1967 году венчались принцесса Маргарет (нынешняя королева Дании) и принц Хенрик. В церкви захоронены герой морских сражений Нильс Жоель и Питер Торденсжолд, а также композитор Нильс Вильхельм Гейд. В церкви находятся работы Бертеля Торвальдсена и Каела ванн Мандера. Орган церкви был изготовлен Ламбертом Даниелем Кастенсом и установлен в 1738 году. Сегодняшний орган датируется 1956 годом. Кафедра церкви которую мы видим сегодны была установлена в 1662 году Абелом Шродером и выкрашена в оригинальный дубовый цвет. Эта самая старая декоративная кафедра в городе.
