Основой экспозиции пинакотеки и академии искусства Каррары является коллекция мецената графа Джакомо Каррара, завещавшего ее городу. Граф умер в 1796 году, а к 1810 году специально для размещения коллекции в Верхнем городе было построено неоклассическое здание по проекту архитектора Симоне Элиа, ученика Леопольдо Поллака.
С открытия музей продолжил увеличивать коллекцию новыми приобретениями и дарами. Сейчас музей владеет более чем 1 800 картин, богатыми собраниями рисунков и эстампов, медалей, бронзовых предметов, скульптур и фарфора, мебели и предметов интерьера. Наиболее известными произведениями в коллекции музея является «Святой Себастьян» работы Рафаэля Санти (1501 – 1502), «Мадонна с младенцем» Андреа Мантенья (1480 - 1485), картины Рубенса, Веласкеса, Боттичелли, Тьеполо, Каналетто, Пизанелло, Морони.
С 1991 года под эгидой Академии Каррары открыта галерея современного искусства (Galleria d’Arte Moderna e Contemporanea), расположенная напротив, в отреставрированном здании бывшего монастыря. В коллекции - работы итальянских и иностранных мастеров 20 века, таких как Балла, Моранди и Кандинский.